Мощи Ионы положили в раку и поместили «близ северных врат церковных» строящегося собора, а великая княгиня Мария Ярославна заказала Пахомию Логофету канон на обретение мощей. В Московском великокняжеском своде конца XV в. избавление Руси от нашествия хана Ахмата летом 1472 г. было осмыслено в том числе как заступничество Ионы, названного среди «святых чюдотворцев русскых, преосвященных митрополит» (Полное собрание русских летописей, том 25). 15 августа 1473 г. зафиксировано третье чудо от мощей святителя – исцеление 18-летнего юноши из Переславля Рязанского (Полное собрание русских летописей, том 6). Исследователи полагают, что запись чудес Ионы велась при митрополичьей кафедре, и уже в начале XVI в. был составлен текст, содержавший отдельные эпизоды (о дочери великого князя Анне, о смерти хулящего чудо, о Василии Кутузе, о слуге-обманщике) и в 1520–1530 гг. вошедший в Сводную кормчую митрополита Даниила. Высоко ценил Иону Иосиф Волоцкий, что нашло отражение в его посланиях. Особое краткое компилятивное Житие Ионы, написанное между 1478 г. и 1510 гг., содержится под 30 марта в списке первой четверти XVI в. Стишного Пролога особой редакции псковского происхождения. Подобно большинству других Житий русских святых XIII–XV вв. в составе этой рукописи (Новгородских архиепископов Евфимия II и Иоанна (Стухина), Евфимия Суздальского и др.), в качестве литературной основы текста использовано Житие святого соответствующего лика с заменой отдельных исторических реалий, но без согласования сведений. В данном случае составителем этой редакции Пролога в качестве основы было взято (с сокращениями) Житие св. Евтихия, Константинопольского архиепископа (память 6 апреля). Время жизни Ионы отнесено к правлению «великого князя Георгия Данильевича Московского» (1303–1325 гг.), причём сообщается, что он был поставлен митрополитом после митрополита Киприана (ум. в 1406 г.), «в прияново (ошибочно, вместо «в Киприяново») место», в Константинополе на пятом Вселенском соборе (!). По мнению исследователей, данное Житие Ионы не имеет исторического и литературного значения, но служит доказательством достаточно раннего почитания Ионы за пределами Великого княжества Московского. Столь же ранним свидетельством служит и помещённая в той же рукописи под 27 мая память перенесения мощей св. митрополитов Киприана, Фотия и Ионы. На Соборе 1547 г. Иона был канонизирован, стал одним из четырёх угодников, причисленных к лику святых как «великие чудотворцы». В начале XVII в. Похвальное слово святителю по поручению патриарха Иова написал князь Семён Шаховской. Устав богослужений, совершавшихся в Успенском соборе (не позднее 1634 г.), содержит подробное изложение торжественной службы с участием патриарха в день кончины Ионы (ошибочно её относили к 30 марта – «Русская историческая библиотека»).