Четыре святителя, покровителя Москвы, в том числе Иона, могли изображаться в молении святому (по сторонам центральной фигуры), например, Иоанну Златоусту, как на прориси с иконы XVII в. из Сийского лицевого подлинника, или равноапостольному князю Владимиру, небесному покровителю адресата иконы, как на иконе, поднесённой князю Владимиру Андреевичу Долгорукому (выполнена Осипом Семёновичем Чириковым, 1890 г., Исторический музей). Образ Ионы, напоминающий по иконографии Николая Чудотворца (Зарайского), наряду с образами других Московских святителей-чудотворцев помещён на епитрахили, изготовленной монахинями Вознесенского монастыря в Московском Кремле и предназначенной для мощей патриарха Московского и всея Руси Ермогена (1913–1914 гг., музеи Московского Кремля). Изображение Ионы в составе четырёх Московских святителей включалось в композицию Боголюбской-Московской иконы Божьей Матери (XVIII–XIX вв.). В XVII в. на иконе «Похвала Владимирской иконе Богоматери» («Насаждение древа государства Российского») из церкви Cвятой Троицы в Никитниках (мастер Симон Ушаков, 1668 г., Третьяковская галерея), которая прославляет Московское царство и церковь, Иона изображён в рост, как напоминание об образах пророков, в левой части виноградной лозы в медальоне на жёлтом фоне, со свитком в левой руке. Исследователям известны изображения Ионы в составе деисусного ряда иконостаса, например, в церкви Воскресения на Дебре в Костроме (1652 г.). Иона (надпись не сохранилась) представлен вместе, как предполагают исследователи, с Филиппом (Колычевым) в святительских облачениях: архиерейской шапке, крещатой узорчатой фелони, синем подризнике, епитрахили и омофоре, перекинутом через левую руку, обеими руками он поддерживает Евангелие; у него длинная борода без раздвоения. Ростовая икона Ионы находилась в деисусном чине церкви во имя пророка Илии в Ярославле (середина XVII в., Ярославский музей-заповедник). По прориси Сийского лицевого подлинника исследователям известна иконная композиция XVII в., где Иона представлен напротив святителя Филиппа, изображённого с поднятой рукой; святители показаны как собеседники, одинаково одеты, у старшего по возрасту Ионы более длинная борода. Образ Ионы в молении представлен на иконах Московских святых, например, на прориси с иконы XVII в., на двух иконах-пядницах конца XIX – начала XX вв. (музей Андрея Рублёва; на обороте одной из них чернильный штамп мастерской: «первая Московская Артель художественно-иконописная»). Иона изображался в составе Соборов русских святых: на выговских иконах конца XVIII – начала XIX в. (Музей изобразительного искусства Республики Карелия) и первой половины XIX в. из деревни Чаженьга Каргопольского района Архангельской области (Третьяковская галерея), на иконе письма мастера-старообрядца П. Тимофеева 1814 г. (Русский музей).