В подписи Иона назван «великим чюдотворцем» и представлен вместе с Новгородским епископом Никитой, с преподобными Зосимой и Савватием Соловецкими и Александром Свирским. После прославления и перенесения мощей Филиппа (Колычева) в 1652 г. формируется извод четырёх Московских святителей-чудотворцев, где образ Ионы часто является парным образу Филиппа. Этот извод получил широкое распространение и встречался в произведениях церковного искусства разных техник уже с середины XVII в. В лицевом шитье, например, на епитрахили из московского Успенского собора с нашитыми более ранними лицевыми фрагментами (конец XVI в. – апостолы Пётр и Павел), где изображены Московские чудотворцы, в том числе Иона (1700 г., музеи Московского Кремля), Иона представлен вполоборота, несущим Евангелие, на нём архиерейская шапка, саккос, омофор; его борода короче обычной длины, внешность схожа с обликом Филиппа. Вместе с Филиппом он изображён на расшитом клобуке, предназначенном для митрополита Ростовского и Ярославского Ионы (Сысоевича); этот клобук был вложен в ростовский Успенский собор Дмитрием Андреевичем Строгановым (музеи Московского Кремля). Как молитвенник за град Москву Иона в числе четырёх святителей представлен на лицевом фрагменте омофора, вложенного в новгородский Софийский собор, как полагают исследователи, патриархом Никоном (середина XVII в., Новгородский музей-заповедник). На иконах, судя по произведениям XVII–XVIII вв., и на прорисях Иона обращается в молении к иконному изображению в верхней части композиции, которое несут ангелы, например, к образу Божьей Матери «Знамение» на иконе из Покровского придела церкви во имя пророка Илии в Ярославле мастера Федора Зубова (1660 г., Ярославский музей-заповедник), к образу Спаса Нерукотворного, как на прориси с иконы XVII в., или представлен прямолично. Фигура Ионы в составе молящихся Московских святителей гравирована на золочёном окладе московской работы, выполненном в XVII в. для каменной новгородской иконы с образом архангела Михаила XV в. из собрания Петра Ивановича Щукина (Исторический музей); Иона изображён среди избранных святых на правом поле киота-рамы Владимирской иконы Божьей Матери (середина XVII в., Владимиро-Суздальский музей-заповедник). В позднем искусстве встречаются иконы такого же извода, особенно среди работ мастеров, придерживавшихся традиционной манеры, как мстёрские иконописцы Иван Васильевич Брягин и В.И. Шитов (1899 г., Русский музей).