Три Московских святителя могли сопоставляться с Константинопольскими святителями, как свидетельствует образ, находившийся в киоте над местной иконой «Хвалите Господа с небес» в левой, северной части местного ряда иконостаса в Успенском соборе Кириллова Белозерского монастыря. По мнению исследователей, все святители, и Московские и Константинопольские, были изображены одинаково, без различий в размерах и в расположении фигур, благодаря чему подчёркивались их единство и подобие. Композиция с образами трёх Московских святителей, в том числе Ионой, могла использоваться для изображения на обороте запрестольной или выносной иконы, как, например, на обороте Владимирской иконы Божьей Матери из собрания Павла Петровича Шибанова (середина XVII в., Исторический музей). Редкий тип иконы Ионы вместе со святителями Киприаном и Фотием должен был напоминать о дне обретения их мощей во время первой перестройки московского Успенского собора (1472 г.): «…Мощи же его вси цели и нерушимы, прияше бо плоть кости его и не двигнушися состави его; а ризы, и амофор и прочаа всех сих триех святитель не истлеша по толицех летех преставления их» (Полное собрание русских летописей, том 18). Существовали многофигурные иконы с изображением Ионы, как, например, трёхстворчатый складень «Московские чудотворцы в молении Богоматери с Младенцем» письма Истомы Савина, принадлежавший Максиму Яковлевичу Строганову (конец XVI – начало XVII вв., Третьяковская галерея). На его створках представлены святители и юродивые, чьи погребения находятся в кремлёвских храмах и монастырях, молящиеся трём разным иконам Божьей Матери. Коленопреклонённый Иона изображён на правой створке, между фигурами простёртого ниц митрополита Феогноста и митрополита Геронтия, склоняющегося к стопам стоящей на облаке Богоматери. Иона облачён в узорчатый саккос, омофор, архиерейскую шапку с узорчатой тульей, украшенной «городками». У него короткие седые волосы и заострённая седая борода. Образы трёх Московских святителей могли быть представлены в молении не только Божьей Матери, но и Спасителю, например, на окладной пяднице из ризницы Соловецкого монастыря с изображением Спаса Смоленского, ангелов и припадающих святителей Петра, Алексия, Ионы и мученика Феодора (конец XVI – начало XVII в., музеи Московского Кремля): Иона облачён в золотистый саккос, омофор и архиерейскую шапку, у него недлинная, окладистая борода. Образ Ионы сопоставлялся с образами других русских святых, например, на иконе (вклад в обитель), описанной в 1601 г. в придельной церкви Успенского собора Кириллова Белозерского монастыря над погребением преподобного Кирилла.