В 1722 г. мощи Кирилла были переложены в кипарисовую раку, изготовленную на средства царя Петра I (Государственный исторический музей). В конце XVIII в. московский гражданин Афанасий Ивановч Долгов и купец Васильев пожертвовали новую раку для мощей святого (ни одна рака не сохранилась). В начале XVIII в. было установлено несколько новых празднований Кириллу: память обретения мощей – 7 ноября, для которой была написана новая служба, память перенесения мощей в Воскресенский храм – 22 августа и в день, когда Кирилл поселился на Красном острове – 5 марта. Согласно наблюдениям Е.В. Романенко, в середине XVIII в. начало оформляться почитание Собора Белозерских святых, вследствие чего появились иконы с их изображениями и сборники их Житий. Кирилл изображён в числе других белозерских святых на фоне города Белозерска на иконе из собрания Центрального музея древнерусской культуры и искусства имени Андрея Рублёва и на иконе «Избранные Белозерские святые в молении Спасу Вседержителю» из частного собрания. Однако в связи с тем, что Белозерье не выделилось в самостоятельную церковно-административную единицу (в конце XVIII в. оно было отнесено к Новгородской епархии), почитание этого Собора было утрачено. С середине XVIII в. Кирилл Белый наряду с преподобным Кириллом Белозерским был самым почитаемым белозерским святым. Широкую известность получило чудо об исцелении от беснования крестьянина Борисоглебского на Устье мужского монастыря Бориса Фригина (1754 г.; существуют отдельные списки этого чуда): больного сначала привезли в ростовский Успенский собор, затем в ростовский Спасо-Иаковлевский Димитриев монастырь, где в 1752 г. были обретены мощи Димитрия (Савича (Туптало)); об этом в повествовании не говорится) и наконец, в Троицкий девичий монастырь, после чего мучимый бесами ощутил лишь небольшое облегчение. Исцеление Борис Фригин обрёл только после троекратного моления у мощей Кирилла. Мощи Кирилла были вскрыты в январе 1919 г. и оставлены в храме. Согласно воспоминаниям Сергея Михайловича Голицына, побывавшего на Красном острове в 1928 г., там жили пять монахов, молившихся келейно. В 1929 г. монастырь закрыли, в его постройках организовали лагерь для заключённых. С.М. Голицын не упоминает о мощах Кирилла, сейчас их местонахождение исследователям неизвестно. В настоящее время в бывшем Новоезерском монастыре находится колония для отбывающих пожизненное заключение, здесь есть молельная комната, где совершаются молебны святому. Посвящённая Кириллу часовня действует в Белозерске. Престолы во имя Кирилла освящены в церкви во имя князя Александра Невского в Вологде и во Введенской церкви в Галиче – на родине преподобного. Имя Кирилла вошло в Соборы Костромских и Новгородских святых, празднование которым было установлено в 1981 г. (Собор Новгородских святых известен исследователям примерно с 1831 г.). Несмотря на отсутствие официально утверждённого Собора Белозерских святых, верующие почитают их. Белозерские святые составляют деисусный чин в церкви во имя Нила Сорского в селе Ферапонтове Кирилловского района Вологодской области (освящена в 2008 г.).