Осенью 1934 г. Ипатиевский монастырь посетила комиссия Наркомата просвещения РСФСР во главе с искусствоведом Алексеем Николаевичем Свириным. Комиссия вывезла из Троицкого собора в Москву Царское место, передав его в музей-заповедник «Коломенское». В августе 1935 г. Костромской горсовет впервые в советское время выделил средства на реставрацию монастырских памятников архитектуры. В июле 1936 г. президиум горсовета постановил в 15-дневный срок убрать развалины Рождественского собора. В конце 1930 гг. было принято решение об образовании в Ипатиевском монастыре филиала городского музея под названием «Монастырь как феодал-крепостник Московского государства». Во время Великой Отечественной войны в Троицком соборе размещались склады эвакуированного в августе 1941 г. Ленинградского военно-инженерного училища имени Андрея Александровича Жданова. В палатах бояр Романовых поселили беженцев и эвакуированных. В 1946 г. в Ипатиевском монастыре по решению Костромского облисполкома был образован филиал областного краеведческого музея. В 1949 г. Московская Центральная реставрационная мастерская приступила к реставрации Ипатиевского монастыря. В конце 1950 г. в Костроме была создана Костромская специализированная научно-реставрационная производственная мастерская (КСНРПМ), сотрудники которой проводили реставрацию обители. В начале 1950 гг. монастырь оказался в зоне, примыкавшей к создаваемому Костромскому водохранилищу. Чтобы спасти от затопления восточную часть Костромского района, в первой половине 1950 гг. возвели 140-километровую защитную дамбу, с юга оказавшуюся непосредственно у стен обители. В 1956 г. в связи с пуском у город Городца Горьковской ГЭС уровень Волги поднялся, и монастырь, ранее возвышавшийся над рекой на холме, оказался почти у воды. Под воду ушла Стрелка – коса у впадения реки Костромы в Волгу, историческому ландшафту близ Ипатиевского монастыря был нанесён непоправимый ущерб. В 1955 г. из зоны затопления на территорию Нового города Ипатиевского монастыря перевезли деревянные, стоящие на сваях Преображенский храм (начало XVIII в.) из села Спас (Спас-Вёжи) и четыре бани из села Жарки (они положили начало созданию Музея деревянного зодчества). 30 августа 1958 г. по распоряжению Совета Министров РСФСР в Ипатиевском монастыре был создан Костромской историко-архитектурный музей-заповедник. В конце 1950 гг. из монастыря началось выселение местных жителей (в 186 квартирах проживало 670 человек). Во второй половине 1950 – 1970 гг. на территории Ипатиевского монастыря проводились ремонтные работы, в начале 1960 гг. все главы Троицкого собора заново вызолотили, внутри собора реставраторы расчистили и укрепили фрески. В 1984 г. закончилась комплексная реставрация иконостаса. В конце 1950 гг. на звонницу были установлены шесть колоколов, вывезенных из Никольской церкви села Николо-Анфимово Парфеньевского района Костромской области, самый большой весил свыше 122 пудов (почти 2 т.).