Из Костромских сотниц 1560–1563 гг. исследователи сделали вывод, что каменный собор в Ипатиевском монастыре существовал в 1559/1560 г. В 1562 г. к нему, по мнению исследователей, были пристроены паперти. Последующие источники сообщают, что он был двухстолпный, имел «придел святого апостола Филиппа и священномученика Ипатия» и паперть «у передних дверей». Более подробное описание собора и его убранства содержится в монастырской описи 1609 г.: «…В монастыре церковь Живоначальныя Троицы на подклетех, о пяти верхах церковь Живоначальныя Троицы из нутри все подписано стенным письмом, венцы у святых золочены, а на церкви пять крестов с яблоки золочены, а маковицы на церкви и кровля вся и олтари и киоты покрыто Немецким железом и около церкви над папертми четыре стороны в двунадцати киотех написано Божие милосердие, образы стенным письмом венцы у них золочены, у церкви же Живоначальные Троицы трои двери железных обиты медью, а по меди писано сусанным золотом… и расписал церковь и кресты на церковь поставил и позолотил и покрыл Немецким железом и двери церковные поставил Дмитрей Иванович Годунов». То, что Д.И. Годунов в 1595 г. финансировал роспись Троицкого собора, подтверждает и вкладная книга 1628 г.: «Да в томже году Димитрей Иванович подписал Живоначальную Троицу изнутри стенным письмом, и около церкви двенадцать киотов». Расписали собор «не только внутри, но и снаружи, в тимпанах закомар» московские иконописцы, присланные также Д.И. Годуновым. Сведения о системе росписи интерьеров собора и о каких-либо отдельных композициях не сохранились. В писцовой книге Костромы начала XVII в. отмечено, что собор был каменный «о пяти верхах» и имел ещё один придел – преподобного Михаила Малеина. Исследователи полагают, что именно в таком виде первый каменный Троицкий собор просуществовал до 29 января 1649 г. По описной книге Степана Михайлова сына Васьяникова (середина XVII в.) «в 157 (1649) генваря 29 дня под тою церковию трапезные робята заняли зелейную казну и от того церковь взорвало, обои своды церковные и середнюю главу посыпало внутрь церкви, и алтари Живоначальныя Троицы, и Св. ап. Филиппа и Священномученика Ипатия и стену алтарную вырвало вон, и около сторонних четырех глав, которые от передния стороны, кресты и верхи сорвало, с двух же глав, которыя над алтари, с верхов жесть оборвало, придельныя же церкви Михаила Малеина верхняго своду немного проломило, а двери церковные со всем переломаны». Причины разрушения собора не скрыл и архимандрит Ермоген в челобитной грамоте от 29 января 1649 г. царю Алексею Михайловичу, на которую 25 марта 1650 г. был получен ответ: «…Били вы нам челом… пожаловать велети вам тое старую церковь разобрать, а вновь Соборную церковь построить с пределы против Спаскаго Новаго монастыря Соборные церкви. И как к вам сия наша граммота придет, и выб в Ипацком монастыре Соборную старую церковь велели разобрать и устроить Соборную каменную церковь во имя Живоначальныя Троицы, да предел Святаго Апостола Филиппа, да Святаго Священномученика Ипатия Чудотворца, да Преподобнаго отца Михаила Малелеина новую против Ярославские Соборные церкви, а большиб той церкви нестроили».