Около 1564 г. в монастыре был возведён тёплый каменный храм в честь Рождества Пресвятой Богородицы с приделом во имя Иоанна Златоуста. После того как в 1584 г. царём стал Фёодор Иванович, а его шурин Борис Годунов фактически управлял государством, в Ипатиевском монастыре начались масштабные строительные работы. Исследователи полагают, что ими руководил присланный из Москвы каменных дел мастер. В 1586–1590 гг., в основном, на средства Д.И. Годунова (715 руб.) были выстроены каменные стены с шестью башнями. Ограда (общая длина составляла 243 сажён (518 м)) представляла собой в плане неправильный пятиугольник, по углам которого стояли четыре круглые башни (Пороховая, Водяная, Квасная и Кузнечная). В монастырь можно было попасть через четверо ворот. Святые ворота располагались в центре восточного прясла, в центре южного прясла находилась проездная квадратная Воскобойная башня. В 1595 – 1597/1598 гг. над святыми воротами, выходящими на устье реки Костромы, был возведён и в 1600 г. освящён надвратный двухшатровый храм во имя Фёдора Стратилата и великомученицы Ирины (небесных покровителей царя и царицы). В конце XVI в. по внутреннему периметру стен Ипатиевского монастыря вместо деревянных был выстроен ряд каменных жилых и хозяйственных зданий: в 1584–1593 гг. – трапезная (поварня) и двухэтажная кладовая (у южной стены), в конце XVI в. – двухэтажные Казначейские кельи (у восточной стены), в 1586–1593 гг. – братский корпус (у северной стены; второй этаж надстроен в 1758–1759 гг.), раньше 1586 г. – корпус келарских келий (у западной стены), в 1586–1590 гг. – три погреба (у западной стены). В 1598 г., после воцарения Бориса Годунова, настоятель Ипатиевского монастыря был возведён в сан архимандрита, и в обители была учреждена должность наместника. Келарский корпус, в котором жили наместники, с конца XVI в. стал именоваться наместническим. Продолжилось и каменное строительство: в 1601–1604 (1605?) гг. была поставлена увенчанная тремя шатрами большая стенообразная звонница с тремя ярусами арок. Исследователи отмечают её сходство со стенообразной двухъярусной звонницей Свято-Троицкой церкви, воздвигнутой в конце XVI в. в подмосковной усадьбе Бориса Годунова в селе Большие Вязёмы. В 1580–1590 гг. царь Фёодор Иванович пожаловал Ипатиевскому монастырю крупные дворцовые селения в Костромском уезде: грамотой от 25 декабря 1585 г. – село Покровское-Коробаново (Карабаново) с деревнями в Логиновом стане, сёла Никольское-на-Баране и Богословское с деревнями и починками в Андомском стане, три четверти села Васкорина (четвёртую часть села дана П. Скрябиным в 1566 г.) и деревню Колотилово в Емецкой волости, а также деревни Святоозеро, Олфёрово и Стрельниково в Мерском стане; грамотой от 18 июля 1595 г. было даровано право на беспошлинное следование монастырских судов по Волге в Тетюши; грамотой от 28 июля 1595 г. Ипатиевскому монастырю были пожалованы сёла Солониково и Становщиково с деревнями в Дмитровцевом стане и деревни Глебцево и Козодайлево (Косодайлово) с пустошами в Емецкой волости. В грамоте от 25 декабря 1586 г. говорилось, что Фёодор Иванович жалует по челобитью своей жены, царицы Ирины Фёдоровны, «вотчину в Ипатцкой монастырь по ее родителях по отце ее по Федоре Ивановиче и по матере ее по Стефаниде а во иноцех старице Сундулее и по брате ее по Василье Федоровиче».