Вопрос о том, оказывала ли она влияние на сыновей, остаётся спорным, но в конце 1550 – начале 1560 гг. Гаспар де Колиньи и его братья перешли в кальвинизм. В 1547 г. французский престол занял Генрих II. Он вернул ко двору коннетабля Анна де Монморанси и сделал его своим ближайшим советником, предоставив ему должность губернатора Лангедока. Гаспар де Колиньи получил должность ординарного камер-юнкера короля (gentilhomme ordinaire de la chambre du roi) и чин генерал-полковника от инфантерии. В том же году Гаспар де Колиньи участвовал в посольстве в Англию для переговоров о мире с новым английским королём Эдуардом VI. Важной задачей посольства было не допустить объединения Англии и Шотландии в результате брака Эдуарда VI с наследницей шотландского престола Марией Стюарт. Вернувшись из Англии, Гаспар де Колиньи надеялся в качестве вознаграждения получить должность губернатора Пьемонта, вакантную после неожиданной кончины графа Энгиенского (1546 г.; на него упал тяжёлый сундук); не получив её, он на несколько лет удалился в родовое имение Шатийон-сюр-Луэн. В октябре 1547 г. женился на Шарлотте де Лаваль, представительнице знатного бретонского рода, дочери Ги XVI, графа де Лаваля, генерального наместника и адмирала Бретани. Начав новую войну с императором Карлом V (в 1552 г., заручившись поддержкой протестантских князей, французская армия во главе с герцогом де Гизом вторглась в Лотарингию и захватила Мец, Туль и Верден), Генрих II вновь приблизил ко двору Гаспара де Колиньи. В 1551 г. Гаспар де Колиньи был назначен губернатором Парижа и Иль-де-Франс, в ноябре 1552 г. получил коронный чин адмирала Франции, а после нескольких военных побед стал губернатором Пикардии (1555 г.). Победа французов при Ренти (12 августа 1554 г.) стала причиной разрыва Гаспара де Колиньи с герцогом де Гизом, который считал, что победа принадлежит ему, тогда как адмирал приписывал её себе. Исследователи полагают, что именно соперничество с герцогом де Гизом, а также союз с принцами крови Бурбонами (в 1551 г. племянница Гаспара де Колиньи Элеанора де Руси де Руа, вышла замуж за Людовика I де Конде, одного из предводителей гугенотов) повлияли на то, что впоследствии он перешёл в кальвинизм и примкнул к партии гугенотов. Во второй половине 1555 г. Гаспар де Колиньи вместе с государственным секретарём Клодом де л'Oбепином участвовал в переговорах о мире с Габсбургами; в феврале 1556 г. в Воселе было заключено общее перемирие. Однако уже в 1557 г. военные действия возобновились: когда основная часть французской армии выдвинулась на помощь восставшей против испанцев Сиены, испанские войска под командованием Эммануила Филиберта, герцога Савойского, вторгшись с севера, из Испанских Нидерландов, 2 августа осадили город Сен-Кантен в Пикардии (современный департамент Эна). Несмотря на превосходящие силы противника, ошибки, которые допустил коннетабль де Монморанси, командовавший французскими войсками, и нежелание горожан сражаться, Гаспар де Колиньи организовал защиту города, но после 17-дневной осады, полного разгрома французов под городскими стенами, пленения командующего, а также около 600 дворян и более двух третей солдат (всего около 4 тыс. человек) под артиллерийским огнём адмиралу пришлось сдать Сен-Кантен (28 августа).