Наличие «горелых костей» в гробнице святого объясняется, по мнению исследователей, тем, что мощи пострадали в Смутное время, когда был сожжён Никольский храм, но Синод не принял это во внимание. Епископу Вениамину (Краснопевкову) предписывалось «означенную с костьми гробницу, не делая никакой разгласки, по отпетии панихиды опустить в землю в том же самом месте, где ныне состоит, и сверху положить по обыкновению камень. Имеющиеся же у той гробницы иконы, на которых Кирилл Вельский изображён, взять и хранить в архиерейской ризнице за печатью, и на молитвах «Спаси, Боже, люди твоя» и прочая оного Кирилла Вельского не воспоминать» (Государственный архив Вологодской области). 27 ноября 1783 г. указ был подписан Синодом, 2 декабря – императрицей Екатериной II, 4 декабря отправлен епископу Вениамину (Краснопевкову). 28 мая 1784 г. мощи святого были положены тайно под спуд: «Избрали для могилы в той же церкви, где гробница стояла, под полом место», и «по литоргии, отпев над гробницею панихиду, опустили оную в могилу, и при себе зарыли оную всю землею, и на земле по обыкновению камень положили» (Государственный архив Вологодской области). Иконы Кирилла перевезли в Шенкурск для передачи в архиерейскую ризницу и хранения там «за печатью». «Репорт о действительном исполнении по присланному указу» епископа Вениамина (Краснопевкова)  датирован 7 июня 1784 г.; промедление архиерей объяснил большим стечением народа в Вельске зимой и весной на храмовые праздники. В 1810 г. церковь Положения Ризы Господней была разобрана из-за ветхости. Над погребением Кирилла поставили памятник, перед ним постоянно горела неугасимая лампада. В 1907–1909 гг. над надгробным памятником Кирилла на средства прихожан построили «неуставную» (без официального церковного разрешения) часовню во имя Кирилла, освятили 1 сентября 1909 г. В середине 1920 гг. она была разрушена. Несмотря на запрещение почитания святого, в XIX в. в Важском крае повсеместно были распространены иконы с изображением Кирилла и списки «Сказания...» о святом. Согласно сообщениям священников Димитрия Пахолкова и Иоанна Верюжского, в вельском Троицком соборе имелась икона Кирилла (Государственный архив Вологодской области). В начале XX в. на Соборной площади Вельска 9 июня ежегодно проходила ярмарка – Кирилловский торжок; Кириллов день праздновался в городе до конца 1930 гг. Канонизацией Кирилла исследователи считают включение его имени в Собор Всех святых, в Земле Российской просиявших, состав которого был определён в середине 1970 гг., при подготовке к изданию богослужебных Миней (в месяцеслове июньской Минеи память святого указана под 9 июня). Кирилл был канонизирован как блаженный, несмотря на почитание его в предшествующий период в лике праведных. 12 апреля 1986 г. в Успенском храме Вельска один из престолов был освящён во имя Кирилла, в храме хранится чудотворная икона святого.