В 1924 г. Курский монастырь был окончательно закрыт, архимандрит Иеремия уехал в родное село Дровосечное Малоархангельского уезда Орловской губернии, где до ареста в 1930 г. служил священником в Покровской церкви. В октябре 1926 г. Курский губполитпросвет обратился в президиум Курского горсовета с ходатайством «о закреплении и передаче Курскому краеведческому музею всей усадьбы и зданий бывшего мужского монастыря». 2 ноября 1926 г. президиум Курского горсовета удовлетворил это ходатайство, и 23 ноября горкоммунотдел составил акт передачи музею монастырской усадьбы (площадью 6176,94 кв. м). Летом 1926 г. в архиерейском доме были устроены выставочные залы для промышленно-экономического отдела краеведческого музея, оборудованы две рабочие комнаты и комната библиотеки. Несколько монастырских флигелей музей сдавал в аренду различным предприятиям и учреждениям, Воскресенскую церковь – Архивному бюро под архивохранилище. В 1932 г. Знаменский приход был закрыт, в 1935 г. снесли четыре маленьких купола и обе колокольни, в помещении собора оборудовали кинотеатр, который в 1937 г. назвали «Октябрь». Во время Великой Отечественной войны здание кинотеатра выгорело. В ноябре 1945 г. все постройки Курского монастыря были переданы заводу низковольтной электроаппаратуры, в центральной части собора устроен склад оборудования, в трапезной – штамповочный цех, а в помещении с южной стороны – цех пластмасс. Другой цех размещался в подвале Воскресенской церкви. В двух башнях монастырской ограды находились склады. В 1956 г. отремонтированный кинотеатр «Октябрь» вновь был открыт. В 1956–1989 гг. в алтарной части Трёхсвятительской церкви архиерейского корпуса размещался планетарий. В августе 1992 г. Курский монастырь был возрождён, в 1999–2000 гг. отреставрирован Знаменский собор, ставший кафедральным. 23 апреля 2000 г. на восстановленные малые купола подняты золотые маковки и кресты. 16 ноября 2000 г. митрополит Курский и Рыльский Ювеналий (Тарасов) освятил главный престол Знаменского кафедрального собора. На втором этаже храма устроена церковь в честь Державной иконы Божьей Матери. Осенью 2001 г. с внешней стороны трапезной пристроена северная колокольня. Восстановлен также Воскресенский храм (1875 г.). 21–22 мая 2007 г. в Знаменском соборе совершал богослужения Первоиерарх РПЦЗ митрополит Нью-Йоркский и Восточно-американский Лавр (Шкурла). 23 сентября 2009 г. в этот собор Патриархом Московским и всея Руси Кириллом (Гундяевым) для временного поклонения была доставлена чудотворная Курская-Коренная икона. 1 октября 2009 г. собор посетил Президент РФ Дмитрий Анатольевич Медведев. В Знаменский собор передан точный список Коренной иконы, написанный в 1902 г. иноками обители. Среди других святынь, находящихся в соборе, – чтимый образ архиепископа Шанхайского и Сан-Францисского Иоанна (Максимовича) с частицей мощей, икона св. Матроны Московской с частицей мощей, подаренная Патриархом Московским и всея Руси Алексием II (Ридигером), икона преподобного Серафима Саровского с частицей мощей, напрестольный крест-мощевик с частью Древа Креста Господня, частицами мощей апостола Андрея Первозванного, великомученика Пантелеимона, мученика Каллиника и др. 15 января 2013 г. при Знаменском кафедральном соборе был похоронен схимитрополит Ювеналий (Тарасов). 5–6 октября 2011 г. Священный Синод утвердил архиепископа Курского и Рыльского Германа в должности настоятеля монастыря. В сентябре-октябре 2013 г. в Курском монастыре состоялись торжества, посвящённые 400-летию основания монастыря, в которых приняли участие архиепископ Берлинско-Германский и Великобританский Марк (Арндт) и священнослужители РПЦЗ.