Параллель с деятельностью Дионисия и его сыновей очевидна и символична. Независимо от степени подлинности этой своеобразной родословной чётко прослеживаются контакты Дионисия с Ростовской епархией, её иерархами и монастырями на протяжении 1480–1500 гг., получает объяснение и высокий социальный статус мастера, его известность в высших церковных и великокняжеских кругах. Запись рода Дионисия в оригинал-протограф сохранившихся списков синодиков Кириллова Белозерского монастыря внесена между 1505 и 1526 гг., но, видимо, не позднее 1511 г., когда из письменных источников исчезают упоминания о Феодосии – возможном преемнике по руководству мастерской отца. Исследователи предполагают, что появление записи связано с исполнением особого заказа (неясно, монастырского, епархиального или митрополичьего) – житийной иконы «Преподобный Кирилл Белозерский» для местного ряда Успенского собора Кириллова Белозерского монастыря. Икона была создана предположительно на рубеже 1510 и 1520 гг. и вышла из мастерской, когда её мог возглавлять сын художника. Специального рассмотрения исследователей требует перечень имён в синодике раннего XVI в. с пометой на поле: «Родъ Дионисия Иконника». Предложенная датировка приписки (1503 г.) и происхождение списка из Ферапонтова, а не Кириллова Белозерского монастыря нуждаются в дополнительной аргументации. Обучение Дионисия иконописному мастерству проходило, вероятно, в московском Симоновом монастыре. Его учителем или руководителем на раннем этапе мог быть старец монастыря Митрофан. Причастность Дионисия и его семейства к Симонову монастырю прослеживается и позднее (об этом свидетельствует земельный акт 1506–1511 гг., подписанный Феодосием «Иконником Денисьевым сыном»). Между 1467 и 1476 гг. Митрофан и Дионисий расписывали собор в честь Рождества Пресвятой Богородицы в Пафнутиевом Боровском монастыре, о чём сообщается в летописи и в «Житии преподобного Пафнутия Боровского», созданном Вассианом II (Саниным), братом Иосифа Волоцкого, в его бытность Ростовским архиепископом (1506–1515 гг.). Летопись особо отмечает высокую оценку росписи современниками, включая великого князя (Иоанн III мог посетить Пафнутиев Боровский монастырь при возвращении со «стояния на Угре» в 1480 г.). Не указывая даты работ, «Житие» содержит имена и панегирическую характеристику исполнителей росписей: «Церкви та совершенное украшение приемлет еже от живописцев Митрофана инока и Дионисия и их пособников, пресловущих тогда паче всех в таковом деле». Зафиксированное в источниках восхищение современников результатами работ в Пафнутиевом Боровском монастыре имело очевидные последствия: Дионисий стал ведущим художником, получавшим ответственные и дорогие заказы. Тогда же, возможно, он создал икону Божьей Матери «Одигитрия» – один из образов (скорее всего, пядничных), с которыми, по сообщению монастырской описи 1545 г., «старец Иосиф», т.е. Иосиф Волоцкий, пришёл «на место се» – в основанный им в 1479 г.