В 1944 г. была создана Калужская область, в которую включили районы, составляющие территорию Козельской и Людиновской епархии. В церковно-административном отношении территория края входила в Черниговскую епархию (см. Черниговская и Новгород-Северская епархия), с XV в. – в Крутицкую (Сарскую и Подонскую; см. Крутицкая кафедра), с 1788 г. – в Московскую и Калужскую (см. Московская епархия), с 1799 г. – в Калужскую и Боровскую епархию. Козельск периодически выделялся как церковно-административный центр. Некоторые архиереи Крутицкой епархии имели титул «Сарский, Подонский и Козельский». Со второй половины XVIII в. до 1860 гг. действовало Козельское духовное правление, ведавшее делами Козельского уезда и ближайшей к нему части Жиздринского уезда. В 1924 г. было создано Козельское викариатство, в 1929 г. – Сухиничское викариатство, оба они были закрыты в 1931 г. В 1996–2013 гг. помощником Калужского архиерея по управлению епархией был викарный епископ Людиновский (см. Людиновское викариатство). Древнейшими обителями на территории епархии были Оптина пустынь близ Козельска и Вознесенский женский монастырь в Козельске. Оба монастыря, по мнению исследователей, были созданы в XV в.; существует версия, что первоначально Оптина пустынь была смешанным, «общим» монастырём (мужским и женским), что и дало ей название. В середине XVI в. преподобный Герасим Болдинский основал в Брынских лесах жиздринский Свято-Троицкий монастырь. В 1606 г., в Смутное время, Козельск перешёл на сторону Ивана Исаевича Болотникова, в 1611 г. был захвачен и ограблен тушинцами. Из почти сорока храмов города большинство было уничтожено. Пострадали и обители края, которые восстанавливались после окончания Смуты. В 1620 гг. в Вознесенском монастыре была воздвигнута церковь в честь Вознесения Господня – древнейший сохранившийся храм Козельской и Людиновской епархии. В 1997 г. на территории храма проводилось археологическое исследование, была обнаружена часть монастырского некрополя XVII–XVIII вв. Во второй половине XVII в. на территории Козельской и Людиновской епархии возникли крупные центры старообрядчества: в Брынских лесах (по берегам реки Брынь; Димитрий Савич (Туптало) ввёл в оборот выражение «брынская вера» применительно к старообрядцам), в Сухиничах. В 1856 г. старообрядческая моленная в Сухиничах была обращена в единоверческую церковь в честь Покрова Пресвятой Богородицы. В 1914 г. в Сухиничах была заложена, в 1920 гг. освящена старообрядческая Казанская церковь. В 1777 г. Козельск сильно пострадал от пожара, из девяти церквей сгорели шесть. После этого город восстанавливался по регулярному плану. Центром городского пространства стал построенный раньше Успенский собор (перестроен в 1824 г., в советский период пришёл в полуразрушенное состояние, восстановлен в 2001–2008 гг.). При образовании Калужской епархии в 1799 г. в Козельском уезде было 79 церквей, в Жиздринском уезде – 45 церквей. В конце XVIII в. Московский и Калужский митрополит Платон (Левшин) обратил внимание на единственный в крае сохранившийся после секуляризации церковных земель монастырь (Оптину пустынь) и решил преобразовать его на строгих общежительных принципах. В 1821 г. при Оптиной пустыни был основан скит Иоанна Предтечи, в котором зародилось оптинское старчество.