Предположительно образ Кирилла представлен в росписи церкви святых Феодора Тирона и Феодора Стратилата в селе Добарско близ города Самоков (1614 г.) в алтарной части северного нефа среди фигур святителей, расположенных в календарном порядке. Образ святого, названного в подписи Кириллом, следует за изображением святителей Поликарпа Смирнского (23 февраля), Тарасия, патриарха Константинопольского (25 февраля), Порфирия Газского (26 февраля) и исповедника Василия, епископа Парийского (28 февраля), т.е. может быть отнесён к ближайшей за этими датами памяти святого с этим именем, т.е. Кириллом. Парное изображение Кирилла (справа) и Афанасия Великого помещено на выходной миниатюре в армянской рукописи «Вопросы святителя Афанасия Великого и ответы святителя Кирилла Иерусалимского» (начало XVII в.). Оба святителя представлены фронтально, в рост, в фелонях (Кирилл в зелёной, Афанасий Великий в розовой), голубых подризниках, с красными епитрахилями и белыми с чёрными крестами омофорами (в состав облачения Кирилла не входит палица, надетая на левую сторону у Афанасия), голова Кирилла не покрыта, на Афанасии – митра, однако отсутствует нимб; в покровенной левой руке каждый держит Евангелие, правой благословляет. Афанасий изображён седовласым старцем, а Кирилл – средовеком с тёмными без проседи волосами, короткой округлой бородой, чётко прописанными дугами густых бровей. Данная иконография традиционна для парного изображения святителей Афанасия Великого и Кирилла Александрийского, чья память празднуется в один день (18 января), в случае с Кириллом – единична. В «Ерминии» иеромонаха Дионисия Фурноаграфиота Кирилл назван среди св. отцов – участников второго Вселенского собора в Константинополе третьим по счёту после святителей Тимофея Александрийского и Мелетия Антиохийского, перед Григорием Богословом. В церкви великомученика Димитрия в Печской Патриархии (около 1345 г.) Кирилл изображён вторым слева от императора Феодосия Великого (рядом с Мелетием Антиохийским?) – в крещатой ризе, волосы тёмные, с пролысинами на лбу, борода клиновидная, длинная; в нартексе церкви Вознесения монастыря Дечаны (около 1350 г.) – слева от императора, рядом со святителем Нектарием, Константинопольским патриархом, в крещатой фелони, седовласый, с большими залысинами на лбу, борода ниже средней, книзу не сужается, а разделана «космочками»; обеими руками прижимает к себе Евангелие. Русские иконописные подлинники сводной редакции XVIII в. отмечают три типа изображения Кирилла. Везде он предстаёт святителем в крещатой ризе, с омофором, с Евангелием в левой руке. Но в одном случае его облик уподоблён апостолу Иоанну Богослову: «сед, брада менши Богословли», далее, со ссылкой на Пролог печатный, о нём сказано иное: «видением смирен, блед убелизен, леп лицем, брови праве и черны, брада о челюстях бела и густа и разсохата», а следующий тип возведён к образу Кирилла Белозерского: «сед, брада Кирилла Белоезерскаго».