Согласно грузинским грамотам конца XVI – начала XVIII вв., на территории Курмухской епархии крестьянами и имениями владели монастыри Алаверди – селения Ганухи, Кахи, Тасмало, Мушаанти: грамоты царей Кахети Александра II (1578 г.) и Теймураза I (1612 г.) и Кацарети – селения Алиабад, Тасмалури (Тасмало), Сакени: грамота царя Кахети Давида II (Имам-Кули-хана; 1710 г.). Христианство в Восточной Кахети распространялось в первые века н.э. Некоторые исследователи (Корнелий Самсонович Кекелидзе, Фарида Джафар кызы Мамедова), ссылаясь на сведения из «Истории страны Алуанк» армянского историка Мовсеса Каланкатуаци, предполагали, что церковь в Гисе (в Гиши) была основана учеником апостола Фаддея св. Елисеем; другие историки считают, что это невозможно, поскольку описанная в источнике церковь находилась на правом берегу реки Куры. Наиболее раннее упоминание о Курмухской епархии исследователи относят к началу VI в.: в 506 г. епископ Гишский Езра вместе с другими архипастырями древнегрузинского царства Картли участвовал в церковном Соборе в Двине. Одной из главных задач духовных и светских властей Картли являлось обращение в христианство горного населения Курмухской епархии. Первые попытки, предпринятые в начале VI в., не имели успеха, и «отступились полностью... нухпатийцы (племя в древнем Дагестане, населявшее верховья реки Белакнисцкали)». Нухпатийцы были крещены царём св. Арчилом в середине VIII в.; он же выстроил крепость и церковь Нухпати в верховьях реки Белакнисцкали. В VIII–X вв. церкви были основаны в разных районах Курмухской епархии: в Куми, Мачи (позже Тога/Тогаани), Лекети, Кахи, Зиари, Боетани и др. В это время на территории Восточной Кахети существовало независимое царство Эрети, правящая династия которого происходила от таронских Багратидов и исповедовала монофизитство. Положение изменилось в середине X в. По сведениям анонимного грузинского историка XI в., «в Эрети до царствования Ишханика (Ишханик Абу Абд аль-Малик; 930–950 гг.) все его предшественники были еретиками. Ишханик же был сыном дочери Гургена, эриставт-эристава, и мать его, царица Динар, обратила его в православие». Царица св. Динар была похоронена в Ваанаванке, в центральном православном монастыре княжества Сюник. Впоследствии её мощи были перенесены царём Багратом III (978–1014 гг.) в Кутаиси. Около 1020 г. Эрети и остальные территории Кахети объединились в царство ранов и кахов, которое в начале XIII в. вошло в состав единой Грузии. Во время венчания царя Грузии на царство епископ Гишский занимал последнее, 35-е место среди архиереев Восточной и Южной Грузии. Епископ Гишский, согласно приписке 1310 г. к Магалашвилевскому Четвероевангелию, именовался архиепископом Курмухским и настоятелем всех горцев. По мнению исследователей, в это время кафедра епископа была перенесена из Гиши в Курмухи, и архиереи могли называться гишел-курмухели (приписка 1333 г. к Магалашвилевскому Четвероевангелию). Важнейшими храмами в Курмухской епархии считались: Святой Троицы в Касри, Пресвятой Богородицы в Куми, равноапостольной Нины в Лекарти (Лекети), великомученика Георгия в Зари, великомученика Або в Вардиани, св. Арчила в Ганухи, Пресвятой Богородицы в Гиши, пророка Илии в Варташене, великомученицы Варвары в Кахи (приписка 1310 г. к Магалашвилевскому Четвероевангелию).