В месяцесловах встречается и более подробная память Иоанна: «3 июля преставление праведнаго Иоанна Ростовскаго, Христа ради уродиваго, иж есть на Москве, у Троицы на Рву, в лето 7097, родом вологжанин» (Исторический музей, конец XVII в.). Мощи Иоанна были обретены 12 июня (другие даты: 13 июня, 17 июня, 12 июля) 1672 г. По предположению Алексея Фёдоровича Малиновского, обретение мощей произошло при подготовке канонизации блаженного (Российский государственный архив древних актов); по другой версии, вскрытие погребения Иоанна было вызвано перенесением находившихся на Красной площади церквей, в том числе церкви в честь Положения Ризы Пресвятой Богородицы, к Покровскому собору. Мощи святого были положены под спудом в Ризоположенской церкви, ставшей приделом Покровского собора (для церкви была использована угловая часть галереи подклета собора; в настоящее время в этом приделе богослужения не совершаются). Согласно ружной книге 1699 г., Ризоположенский придел был в соборе важнейшим после Покровского и Васильевского. В причт Ризоположенского придела входили два священника, диакон, дьячок, пономарь, просвирня и сторож (в большинстве других приделов собора полагалось по одному священнику, дьячку и сторожу или только по одному священнику). В 1694 г. в Ризоположенский придел царская семья сделала вклад – напрестольный крест с надписью: «Положен сей крест в храм Пресвятыя Богородицы Ризы Положения и Троицы на Рву в пределе, идеже лежат мощи Иоанна Блаженнаго». Впоследствии Ризоположенский придел был переосвящён в честь Рождества Пресвятой Богородицы; по мнению протоиерея И.И. Кузнецова, это произошло в первой половине XVIII в. (по неубедительному предположению священника Василия Филипповича Барбарина, церковь в честь Рождества Пресвятой Богородицы над гробом Иоанна была поставлена уже в 1640 г.). В сентябре 1812 г. Покровский собор был разграблен французскими войсками (тогда же был утрачен колпак, хранившийся при гробнице Иоанна). Освящение восстановленного собора состоялось 1 октября 1813 г. В XIX в. металлическое надгробие Иоанна под золочёной резной деревянной сенью находилось в приделе в честь Рождества Пресвятой Богородицы на южной стороне, в углу у окна висели вериги блаженного весом 1 пуд 30 фунтов, чётки и колпак. В 1876 г. настоятель Покровского собора протоиерей Николай Надеждин и церковный староста А. Лузин подали прошение о переименовании Рождественского придела в придел во имя Иоанна и Московского митрополита Филиппа. Переосвящение во имя названных святых состоялось 17 января 1916 г. Имя Иоанна вошло в Собор Вологодских святых (1841 г.), в Соборы Ростово-Ярославских и Московских святых, празднование которым было установлено в 1964 и 2001 гг. Изображения Иоанна распространены значительно меньше, чем образы его более известных предшественников – блаженных Василия, Максима и Исидора Московских, однако занимают особое место в иконографии русских юродивых. Это обусловлено редкой индивидуальностью облика Иоанна, которую воспроизводят все его изображения, восходящие к прототипам, созданным едва ли не сразу после кончины святого (1589 г.) и отражающим впечатления современников.