Иоанн Апокавк упрекал патриарха Мануила за то, что тот прекратил борьбу против латинян и надеется на соглашение с ними, несмотря на очевидную враждебность папского престола к Восточным церквам и алчность европейцев, прикрываемую церковной риторикой. В 1222 г. Никейская патриархия вновь призывала Иоанна Апокавка явиться на Собор для разбора самостоятельно произведённых ранее в Эпире епископских хиротоний (тот вновь ответил отказом). Неизменная поддержка Иоанна Апокавка и церкви Эпира обусловила военно-политические успехи деспота Феодора. К середине 1220 гг., когда Эпирский деспотат достиг пика могущества, Иоанн Апокавк, как полагают исследователи, постепенно отошёл от дел. Он реже участвовал в полемике с латинянами и никейцами. Архиепископ Охридский Димитрий Хоматиан стал ближайшим архипастырем деспота Феодора. В 1226 г. Феодор был коронован императорским венцом в Фессалонике (коронацию проводил архиепископ Димитрий Хоматиан в отсутствие Иоанна Апокавка). В посланиях к деспоту Феодору Иоанн Апокавк выражал восхищение его военными успехами в борьбе с латинянами, призывал к освобождению всех греческих земель. Разгром эпирского войска болгарами при Клокотнице в 1230 г. и пленение императора Феодора резко изменили положение Иоанна Апокавка. Брат Феодора деспот Мануил I (1230–1237 гг.) должен был искать союзников в Никейской империи. В связи с этим автономное правление в церкви Эпира было прекращено. Деспот Мануил признал законность прав Никейской патриархии на управление всей Константинопольской церковью и обратился к патриарху Герману II (1222–1240 гг.) с просьбой прислать архиереев для проведения законных рукоположений. Часть прежнего эпирского епископата лишилась престолов. В 1232 г. Иоанн Апокавк был низложен, удалился в монастырь Козила, где вскоре скончался. Его литературное наследие составляют произведения различных жанров: эпиграммы, канонические постановления и обширная переписка (около 150 писем). Критического издания его сочинений не существует (различные сборники писем и постановлений публиковались А.И. Пападопуло-Керамевсом, В.Г. Васильевским, Э. Курцем, Н. Веисом). Письма Иоанна Апокавка отличаются от большинства памятников средневизантийской эпистолографии тем, что подверглись лишь весьма незначительной литературной обработке, сохранили особенности стиля автора и бытуют в сборниках, содержащих также и ответы его корреспондентов. Являясь, в первую очередь, не литературной коллекцией, а рабочим архивом, текст писем содержит реалии повседневной жизни византийской провинции первой половины XIII в. Юридические определения Иоанна Апокавка посвящены, в основном, частным вопросам: бракоразводным процессам, спорам о наследстве, завещаниям, случаям прелюбодеяния, различным проступкам священников и др. Среди адресатов его писем – наиболее значительные политические и культурные деятели той эпохи: Константинопольский патриарх Мануил I Сарантин, архиепископ Охридский Димитрий Хоматиан, архиепископ Афинский Михаил Хониат, митрополит Керкирский Георгий Вардан, Эпирский деспот Феодор Комнин и его супруга Мария, богослов и историк Никита Хониат и др.