Иннокентий показан в рост вполоборота влево в молении образу Спасителя в облачном сегменте, десница поднята для крестного знамения, в левой руке чётки. Иннокентий традиционно включался в сонм Вологодских чудотворцев на иконах Спаса Вседержителя с предстоящими и припадающими святыми. Отмеченные в подлинниках основные особенности иконографии Иннокентия сохраняются на всех вологодских иконах, варьируются лишь длина волос и степень их седины. Во всех случаях святой изображён в молении, в монашеском одеянии, куколь на плечах. Как правило, рядом с ним или напротив помещены преподобные Корнилий, Арсений и Стефан Комельские, Сергий Нуромский. Встречается несколько вариантов надписи: «прп. Иннокентий Вологодский», «прп. Иннокентий Комельский», «прп. Иннокентий». Наиболее ранняя икона такой иконографии (третья четверть XVII в. под записью XIX в., Вологодский музей-заповедник) происходит из иконостаса собора Спаса Всемилостивого в Димитриевом Прилуцком монастыре. На иконе первой половины XVIII в. из вологодской церкви Преображения на Болоте (Вологодский музей-заповедник) Иннокентий находится между преподобными Григорием Пельшемским и Галактионом Вологодским, у него высокий лоб и прямая борода до середины груди. На иконе из церкви Сретения Владимирской иконы Божьей Матери в Вологде (вторая половина ХVIII в., Вологодский музей-заповедник) по сторонам ростового образа Спасителя Иннокентий изображён в числе 81 святого, он имеет широкую длинную бороду и волнистые с проседью волосы. Образ Иннокентия (высокий лоб и длинная клинообразная седая борода) помещён в правой части иконы «Спас Всемилостивый, с предстоящими и припадающими святыми» (вторая половина XVIII в., Вологодский музей-заповедник). На иконе «Иисус Христос Великий Архиерей, с Вологодскими чудотворцами» (третья четверть XVIII в., Вологодский музей-заповедник) Иннокентий изображён в правой части иконы во втором регистре сверху, вполоборота влево, рядом с Герасимом Вологодским, напротив –Арсений Комельский и Николай Чудотворец. Иннокентий – средовек с тонкими чертами лица, почти без седины в лежащих «шапкой» волосах, борода широкая и пышная, с проседью. Одеяния писаны по золоту, складки обозначены коричневым цветом, параман и куколь тёмно-синего цвета с белыми крестами. На иконах 1778 г. кисти Лазаря Ершова «со товарищи» (из кафедрального Троицкого собора Архангельска, Архангельский музей) и 1779 г., написанной вологодскими мастерами Димитрием и Иваном Сумароковыми (из церкви Николая Чудотворца во Владычной слободе Вологды, Вологодский музей-заповедник), Иннокентий представлен в левой части композиции коленопреклонённым, руки сложены крестообразно на груди, волосы с проседью, спускаются на шею короткими волнистыми прядями, борода на конце раздвоена.