Запись о кончине Иоанна в Любецком синодике помещена рядом с записью о казни в Орде по приказу Узбека в 1327 г. Рязанского князя Ивана Ярославича. Исследователи полагают, что Иоанн также был убит в Орде или во время одного из походов монголов через путивльские земли на Великое княжество Литовское. Упоминание Иоанна в Любецком синодике как страстотерпца, убитого «за христианы», и чудотворца свидетельствует о местном почитании князя, которое сложилось к первой четверти XV в. Старший сохранившийся список синодика (Киево-Печерский музей-заповедник) является частью помянника Введенской церкви Киево-Печерской лавры. Между тем в ранней редакции синодика Киево-Печерского монастыря, известной исследователям по списку конца XV в., нет поминаний черниговских князей XII – начала XV вв. Исследователи полагают, что Любецкий синодик мог быть прислан в Киево-Печерский монастырь в середине XVII в. тесно связанным с обителью Черниговским и Новгород-Северским епископом Зосимой (Прокоповичем; 1649–1656 гг.), по повелению которого в Елецком черниговском в честь Успения Пресвятой Богородицы монастыре был написан Елецкий синодик, который содержит поминания православных архиереев, князей, бояр, шляхты и некоторых мирян Киевской и Чернигово-Северской земель X – начала XVII вв. (елецкий синодик не сохранился, известен исследователям по его анализу в литературе). Таким образом, в середине XVII в. Иоанна начали поминать не только в пределах Черниговской епархии, но и в Киеве. В XVIII–XIX вв. память о святом почти не прослеживается. Николай Дмитриевич Квашнин-Самарин писал во второй половине XIX в. об Иоанне, что это было «лицо, видно очень известное в своё время, ныне же об нём, кажется, исчезла всякая память». Канонизацией Иоанна исследователи считают включение его имени в Собор всех святых, в земле Российской просиявших, состав которого был определён в середине 1970 гг., в ходе подготовки к изданию Русской церковью богослужебных Миней. 25 марта 2009 г. Священный Синод УПЦ принял решение об установлении отдельной памяти Иоанна – под 20 сентября. 27 июня 2009 г. в Спасо-Преображенском храме Путивля митрополит Киевский и всея Украины Владимир (Сабодан) в сослужении многих архиереев и священнослужителей совершил литургию, после которой было объявлено о решении Синода УПЦ и прочитано Житие Иоанна, составленное путивльским протоиереем Александром Чурочкиным. После окончания литургии в центр храма была вынесена икона св. князя, которой митрополит Владимир благословил молящихся.