По мнению Николая Семёновича Суворова, в эпоху Вселенских соборов духовниками были только монахи-старцы. Однако, как показало исследование Сергея Ивановича Смирнова, с одной стороны, практика тайной исповеди (с которой в эту эпоху стало отождествляться духовничество) существовала и в миру, хотя и не была столь распространённой, как в монашеской среде; с другой стороны, исповедь у старцев отличалась от сакраментальной, поскольку основывалась не на благодати священства, а на личных благодатных дарах подвижников. Кроме того, основные принципы пастырского служения и обращения духовников со своими чадами, на которые впоследствии ориентировались все духовники, были сформулированы отцами, служившими в миру (см.: «Правила, пространно изложенные» и «Правила, кратко изложенные» Василия Великого, «О священстве» Иоанна Златоуста и др.; в монашеской среде развёрнутое наставление духовников оставил Иоанн Лествичник – «Слово к пастырю» в приложении к «Лествице»). Тем не менее, термин «духовный отец» в доиконоборческую эпоху применялся, главным образом, к старцам-монахам (если в корпусе литературы, связанной с именем Пахомия Великого, он ещё не употреблялся, наименования для духовников там – «авва», «старец», «отец», то уже в Apophthegmata Patrom это наименование стало обычным). В канонических правилах эпохи Вселенских соборов говорится о «тех, кто имеет власть вязать и решить» (ср.: Мф. 18:18; Ин. 20:22–23), но не о духовниках. Главным отличием духовников от других монахов был дар различения духов (иногда в сочетании с даром прозорливости). К старцам в пустыни уже в IV в. начинают приходить миряне и даже клирики из городов. Как полагают исследователи, долгое время такая практика одобрялась не всеми иерархами (ввиду нестроений, связанных с догматическими спорами). Но уже в VII в. Анастасий Синаит говорил о пользе руководства со стороны «духовного мужа» (подразумевая старца-монаха) для мирян и защищал исповедь перед «святыми людьми». В монашеской литературе проводился принцип беспрекословного подчинения и вверения себя духовнику. Переход от одного духовника к другому не поощрялся и считался допустимым только с разрешения духовника или в случае его тяжёлой болезни или кончины. Духовник мог по своему усмотрению налагать епитимию и не допускать пасомого до причащения Святых Таин. Принято было испрашивать у духовника благословение на особо важные дела. Самочинное принятие аскетических подвигов без дозволения духовника осуждалось. Стремление мирян обрести духовника, не отрекаясь от мира, создало ситуацию, когда исполнение этих правил в полном объёме стало затруднительным. Поэтому функции духовника начали исполнять также приходские священники.