Высказано мнение о контаминации описания святого в подлинниках с изображением Кирилла Белозерского, которое приписывается авторству Дионисия (икона 1424 г.? Третьяковская галерея). В руководстве для церковных художников 1910 г. предложено изображать святого подобным образом: «Типа русскаго, ростом мал, телом очень худ, голова большая, лицо продолговатое, щеки впалые, глаза скромные, брови круглые, борода до ключицы густа, волосы светло-русы, с большою проседью; одежды монашеские и в епитрахили. В руках можно писать хартию с его изречением: “Братие, видите врагов наших борения, и не устрашимся их”». Наиболее ранние известные изображения Дионисия – на северной иконе середины XVI в. из собрания Александра Ивановича Анисимова (святой представлен фронтально в рост) и в числе других русских святых – на иконе-двухряднице «Избранные святые» конца XVI в. работы мастера Троице-Сергиева монастыря из собрания Анны Мефодиевны и Анны Васильевны Мараевых (обе в собрании Третьяковской галереи). В числе других византийских и русских святых его фигура вырезана на одной из дробниц второй половины XVI – XVII в. на подвесной пелене 1780–1790 гг. (Музеи Московского Кремля). К группе единоличных изображений относится ростовой образ XVII в. (Вологодский музей-заповедник) – благословляющая десница Дионисия отведена в сторону, в другой руке – развёрнутый свиток с текстом: «Не скорбите оубо братие моя но посе(му о)бразу разумно д(а) будет вам аще дела моя…» Судя по размерам, икона могла находиться в местном ряду иконостаса одного из храмов Глушицкого Сосновецкого монастыря. Из этой обители происходит аналойная икона XVII в. (Вологодский музей-заповедник) в басменном окладе с поясным изображением благословляющего Дионисия, держащего развёрнутый вверх свиток под образом Новозаветной Троицы в поддерживаемой ангелами сфере. Аналогичное поясное изображение святого – на иконе XVII в. из церкви Иоанна Предтечи в Дюдиковой пустыни Вологды (Вологодский музей-заповедник), а также на иконе второй половины XVII в. из придела Дионисия в церкви Сергия Радонежского в Кирилловом Белозерском монастыре (Кирилло-Белозерский музей-заповедник) – у святого тёмные волосы и длинная, почти прямая борода, свиток в руке свёрнут. Житийная икона последней четверти XVII в. (Вологодский музей-заповедник) поступила в музей из деревни Великий Двор Сокольского района Вологодской области. По сведениям реставратора иконописи Николая Ивановича Федышина, икона находилась в иконостасе каменного собора Глушицкого Сосновецкого монастыря, а после его закрытия была перенесена церковным сторожем в подклет сохранившейся до настоящего времени деревянной церкви во имя Дионисия и Амфилохия Глушицких. Исследователи не сомневаются, что икона была создана в одном из основанных Дионисием монастырей – возможно, как храмовый образ построенной в 1661 г. в Глушицком Покровском монастыре церкви во имя Дионисия и Амфилохия. В среднике иконы Дионисий изображён в рост вместе с Амфилохием в традиционных монашеских облачениях, в молении Спасителю в облаках.