В послереволюционные годы И.А. Джавахишвили создал и опубликовал многие основополагающие труды по истории Грузии, палеографии, источниковедению, дипломатике, нумизматике (1923, 1926 гг.), грузинскому праву (1919, 1928–1929 гг.), экономике (1930 г.). В 1931 г. И.А. Джавахишвили был уволен из ТГУ и стал научным консультантом Государственного музея Грузии (1931 г.), где создал отдел истории (1936 г.) и заведовал им, в 1934–1936 гг. занимал пост заведующего отделом терминологии НИИ фармацевтической химии, некоторое время (1933–1936 гг.) преподавал в университете. В 1935 г. квалификационная комиссия при Комиссариате народного образования Грузии присвоила И.А. Джавахишвили степень доктора исторических наук по совокупности его работ. В архиве сохранились материалы, свидетельствующие об участии И.А. Джавахишвили в написании статей для не вышедшей в 1930 гг. Грузинской советской энциклопедии, использованные в 1975–1986 гг. в 10-томном издании. В 1930 гг. И.А. Джавахишвили подвергался общественной и научной обструкции. Считается, что он избежал ареста в 1937–1938 гг. благодаря личной заинтересованности Иосифа Виссарионовича Сталина в его судьбе. В 1937 г. И.А. Джавахишвили возглавил Музей им. Шота Руставели, основанный к 750-летнему юбилею написания поэмы «Витязь в тигровой шкуре». Ему была предоставлена возможность обучать аспирантов в ТГУ. В том же году он опубликовал исследование о родстве грузинского языка с другими кавказскими языками, был награждён орденом Трудового Красного Знамени, стал депутатом и членом Президиума Верховного Совета Грузинской ССР первого созыва. В 1937–1940 гг. руководил Мцхетской археологической экспедицией. В соавторстве с Николаем Александровичем Бердзенишвили и Симоном Николаевичем Джанашиа И.А. Джавахишвили написал школьный учебник «История Грузии» (макет 1940 г., издан в 1943г.; авторам в 1947 г. была присуждена Государственная премия СССР). Участвовал в создании Академии Наук Грузинской ССР и должен был стать её первым президентом. И.А. Джавахишвили скоропостижно скончался во время чтения публичной лекции «Цели филологической науки и грузинские литературные памятники». Похоронен в сквере ТГУ. После смерти И.А. Джавахишвили были опубликованы его труды «Материалы к истории материальной культуры грузинского народа» (1946 г.), первый том «Историко-этнологические проблемы Грузии, Кавказа и Ближнего Востока» (1950 г.) из серии «Введение в историю грузинского народа». В 1977–1998 гг. в Тбилиси вышло Полное собрание сочинений И.А. Джавахишвили в 12 томах. В 1990 г. имя И.А. Джавахишвили было присвоено ТГУ, в честь его назван Институт истории и этнологии Грузинской Академии Наук (Тбилиси). В родовом селе Ховле открыт Дом-музей И.А. Джавахишвили. Высшей наградой ТГУ стала медаль им. И.А. Джавахишвили. Его архив находится в Институте рукописей Корнелия Кекелидзе в Тбилиси.