Получили распространение идеи о новом царстве Богоматери – Московском государстве; их реальность была обозначена окончанием строительства кафедрального собора в Московском Кремле в 1479 г., совпавшем с основанием Успенской обители преподобного Иосифа, в монументальной и иконной живописи приобрели популярность циклы Акафиста Богоматери и Вселенских соборов. Дионисий, многие годы находившийся в центре духовной и политической жизни Москвы, не мог оставаться равнодушным к происходившим событиям в связи с Собором 1490 г., уходом с кафедры в 1494 г. митрополита Зосимы, раздорами при царском дворе конца 1490 гг. и т.д. Возможно, нестроения в общественной и церковной жизни послужили причиной отъезда художника на Белоозеро. Из известных по документам и связываемых с именем Дионисия исследователи называют сохранившиеся фрагменты росписи собора Пафнутиева Боровского монастыря, остатки росписи алтарной преграды Воскресенского собора в Волоколамске с фрагментами иконографии IV и V Вселенских соборов и росписи собора Рождества Пресвятой Богородицы Ферапонтова монастыря. Сложнее решается вопрос с датировкой и атрибуцией росписи алтарной преграды кремлёвского Успенского собора (часть исследователей связывает их не с работами в 1481 г., а с общей росписью храма в 1513–1515 гг.). Среди икон – «Одигитрия» из Иосифова Волоколамского монастыря (1485 г., музей Андрея Рублёва; с большими утратами, важна как документированное), безусловно, Дионисию по манере исполнения принадлежат образы из иконостасов Павлова Обнорского и Ферапонтова монастырей (Третьяковская галерея, Русский музей, Кирилло-Белозерский музей), «Успение» из местного ряда Успенского собора в Дмитрове (музей Андрея Рублёва), ростовая нагробная икона «Преподобный Кирилл Белозерский» (Русский музей), поясные житийные иконы «Преподобный Сергий Радонежский» в Троицком соборе Троице-Сергиевой лавры (около 1492 г.) и «Преподобный Димитрий Прилуцкий с житием» (около 1503 г., Вологодский музей), как полагают исследователи, более раннее (1480–140 гг.) произведение мастерской – житийный ростовой образ Сергия Радонежского в Успенском соборе Московского Кремля. По мнению исследователей, Дионисий неоднократно работал в Успенском соборе – митрополичьем храме Московской Руси, поэтому им представляется возможным связать с ранним периодом его творчества сохранившиеся фрагменты царских врат и датировать их около 1481 г., с его завершающим этапом – парные житийные иконы «Митрополит Пётр» (музеи Московского Кремля, Успенский собор) и «Митрополит Алексий» (Третьяковская галерея).