С наибольшей полнотой взгляды волоколамского игумена отразились в приписываемых ему «Послании иконописцу» и «Словах о почитании икон» 1480–1490 гг. Помимо адресованного Дионисию обращения показательны интонации почтительности и уважения («Дръзнух написати и послати твоему боголюбию...») к уже немолодому («жезл, им же подъпираешься») и дружески настроенному («възлюбленный (...) мой брате», «любимиче») адресату. В этот период (около 1484/1485 – 1495 гг.) художник неоднократно работал в Иосифовом Волоколамском монастыре. Сформулированные преподобным Иосифом взгляды наряду с общими и традиционными положениями ставили перед художниками, в первую очередь, перед Дионисием и его помощниками, практические задачи. Столичное искусство последней четверти XV – начала XVI вв. в обстановке «еретического нападения» становилось всё более зависимым от общественной жизни. Не случайно тематика ферапонтовских росписей 1502 г. перекликалась с Соборным приговором и противоеретическим поучением митрополита Зосимы, изложенными на Соборе 1490 г. Перечисление распространённых в кругу Дионисия сюжетов указывает на характерные изменения. Во время работ в Иосифовом Волоколамском монастыре Дионисий создал икону «Страшный Суд» (редко встречается в русской иконописи до конца XV в.), несколько икон «Шестоднев» (обращение к этой теме наряду с «Апокалипсисом» и «Символом веры» было продиктовано, в частности, спорами о рае, о седьмой тысяче лет и «конце времён», о природе Богоматери и Христа). Особо показателен интерес к теме Шестоднева, наиболее полно отражавшей полемические вопросы религиозно-общественной жизни конца XV в. Появление в местном ряду Успенского собора Иосифова Волоколамского монастыря необычной «большеи стоячеи» иконы апостола Иоанна Богослова связано с волновавшим умы современников Дионисия ожиданием конца света. Особое место в творчестве Дионисия и его мастерской занимает цикл житийных икон духовных устроителей Русской земли, митрополитов Московских Петра и Алексия, преподобных Сергия Радонежского, Павла Обнорского, Кирилла Белозерского. Центральным образом творчества Дионисия был образ Богоматери. Кроме икон 1482 и 1485 гг. (Третьяковская галерея, музей Андрея Рублёва) и росписей в храме в Ферапонтове им было написано огромное количество изображений Божьей Матери. По сведениям 1545 г., иконы «Одигитрии» и «Пречистой» преобладали над другими образами, исполненными художником в стенах Иосифова Волоколамского монастыря. Дионисий писал местные иконы и небольшие пядницы, самостоятельно или при помощи учеников и помощников. Предпочтение отдавалось торжественному образу «Одигитрия», сменившему во второй половине XV в. камерный тип «Умиление». Царственный образ «Путеводительница» утверждал неоднократно встречавшуюся в посланиях Иосифа мысль о Царице, «яко солнце сияюще в Руской земли».