Несмотря на существование данных о почитании Дионисия в нижегородском Печерском монастыре во второй половине XVI в., отсутствуют сведения об изображениях святителя в это время. Возможно, это связано с событиями 1597 г., когда Печерский монастырь был полностью разрушен оползнем и перенесён на новое место. Согласно писцовым книгам Нижнего Новгорода 1620–1621 гг., в обители находился только один образ Дионисия, размещавшийся на святых вратах вместе с иконами мучеников Бориса и Глеба, Феодора, Параскевы Пятницы, преподобных Евфимия Суздальского и Макария Унженского. Сопоставление образа Дионисия с изображениями его учеников позволяет исследователям предположить, что он тоже был представлен в монашеских одеждах. Очевидно, немного позднее, после возведения в Печерском монастыре каменных храмов, там появились другие иконы Дионисия с учениками (одна из них находилась в посвящённой ему надвратной церкви). Сведения о праздновании памяти Дионисия в Успенском соборе Московского Кремля при патриархе Филарете служат косвенным указанием на то, что его изображения были известны в столице. В монашеском облачении (иногда с настоятельским посохом) Дионисий представлен в сюжетах «Жития» преподобного Макария Унженского (иконография цикла сформировалась ко второй половине XVII в.). На иконе первой трети XVIII в. из Введенской церкви Рыбной слободы в Галиче (Костромской музей-заповедник «Ипатьевский монастырь») Дионисий благословляет отрока Макария на пострижение и постригает его (в первом случае в надписи назван «архимандрит Дионисий»). Сцена пострижения преподобного Макария содержится и в других житийных циклах, например, на иконе второй половины XVIII в. из Введенской церкви Рыбной слободы в Галиче (Костромской музей-заповедник «Ипатьевский монастырь»), но здесь постригающий святого монах не назван по имени. На костромской иконе начала XVIII в. (Третьяковская галерея) преподобного Макария постригает архиерей, по типу лика похожий на Дионисия (возможно, такое изображение появилось под влиянием сведений о последующей хиротонии Дионисия). Сцены с участием Дионисия присутствуют и в цикле «Жития» другого его ученика – преподобного Евфимия Суздальского, в частности, в росписи Евфимиевского придела Преображенского собора Спасо-Евфимиева монастыря в Суздале (1689 г., поновления – 1867 г.). Они могли быть представлены и на житийных иконах преподобного Евфимия, упомянутых в описи Спасо-Евфимиева монастыря 1660 г.