В послании патриарха Московского и всея Руси Алексия I (7 марта 1953 г.) о подготовке к созыву Предсоборного совещания обращалось внимание на проблемы, омрачавшие отношения Русской и Константинопольской церквей: положение русских приходов в Западной Европе, вмешательство Константинополя в область юрисдикции РПЦ в Финляндии, позиция Константинопольского престола по вопросу об автокефалии православных церквей в Польше и Чехословакии, каноническое урегулирование православной церковной жизни в Америке, положение русского монашества на Афоне. Несмотря на расхождения по ряду принципиальных вопросов, в целом отношения между Константинопольской и Русской церквами в период патриаршества Афинагора носили благожелательный характер. Предстоятели обеих церквей регулярно обменивались приветственными посланиями, осуществлялись взаимные визиты церковных делегаций, шло сотрудничество в рамках межправославных и межхристианских встреч, в том числе в периоды работы Всеправославных совещаний, Межправославных богословских комиссий по церковному диалогу. Выражая глубокое сочувствие Константинопольской церкви и греческому народу по поводу трагических событий в Стамбуле 6 сентября 1955 г., патриарх Алексий I и высшие иерархи РПЦ указывали, что «Русская Церковь всегда питала к Константинопольской Церкви, в течение веков бывшей ее Матерью, чувство глубокой, сердечной любви, навсегда неизгладимой». В декабре 1960 г. в ходе паломнической поездки в Святую Землю патриарх Московский и всея Руси впервые в истории автокефального бытия РПЦ посетил Константинополь (Стамбул) и встретился с Константинопольским патриархом. Афинагор и Алексий I совершили Божественную литургию по случаю празднования Константинопольской церковью Рождества Христова, обменялись приветственными речами. В 1963 г., во время празднования 1000-летия Святой горы Афон, Афинагор посетил русский Свято-Пантелеимонов монастырь и в ответ на приветствие настоятеля и членов делегации РПЦ выразил чувство любви к Русской церкви и ее Предстоятелю. В ряде случаев со стороны Афинагора было проявлено понимание принципиальной позиции РПЦ по проблемам внутриправославных отношений. Так, в 1965 г. в ответ на обеспокоенность патриарха Алексия по поводу имевших место сослужений представителя Константинопольского патриархата в Женеве митрополита Калабрийского с архиепископом Антонием (Бартошевичем), принадлежавшим к РПЦЗ, Афинагор не замедлил известить Предстоятеля РПЦ о том, что иерарху константинопольской юрисдикции указано «избегать всякого литургического или иного общения с архиереями карловацкой группировки». Контакты Константинопольской патриархии с «Украинской Православной Церковью в США и Южной Америке» в 1971 г. были расценены Священным Синодом РПЦ как «прискорбное явление, которым злоупотребляют раскольники… не иначе, как в результате отсутствия у Высшей Церковной Власти Константинополя должной официальной информации» об этой неканонической организации, сведения о которых и были представлены в послании патриарха Московского и всея Руси Пимена (16 марта 1972 г.). Неоднозначным было отношение Афинагора к вопросу о так называемом Западноевропейском православном русском экзархате с центром в Париже, возникшем в результате временного подчинения русских православных приходов в Западной Европе «непосредственной юрисдикции Святейшего Вселенского Патриаршего Престола» (грамота патриарха Фотия II от 17 февраля 1931 г., подтвержденная грамотой патриарха Максима V от 6 марта 1947 г.).